故事背景设定在至高共和国时代末期，一个充满“阴暗秘密与新兴黑暗势力”的世界。受人尊敬的绝地大师Sol（李政宰 饰）同昔日前绝地徒弟Mae（阿曼德拉·斯坦伯格 饰）深入调查绝地武士接连被杀害的真相，他们要面对的势力比预想中更加险恶，更不知不觉间走入黑暗漩涡之中……

影片讲述了新生代蜘蛛侠迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）携手蜘蛛格温（海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 配音），穿越多元宇宙踏上更宏大的冒险征程的故事。面临每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命，迈尔斯誓言打破命运魔咒，找到属于自己的英雄之路。而这个决定和蜘蛛侠2099